Расстояние между семьями медоносной пчелы регулирует популяцию Varroa destructor в масштабе ландшафта

Аннотация

Межсемейное расстояние Apis mellifera существенно влияет на численность паразитического клеща Varroa destructor. Мы создали 15 пасек, каждая из которых состояла из двух семей. На каждой пасеке расстояние между семьями составляло 0, 10 или 100 м. Семьи были практически свободны от клещей, затем в одну семью из пары заселяли 300 самок клещей (Семья-донор), а другая оставалась не привитой (семья-получатель клещей). Через 4 месяца наблюдений анализ всей модели показал, что на пасеках, где семьи находились на расстоянии 100 м друг от друга, средняя численность клещей была ниже, чем на пасеках, расположенных на расстоянии 0 или 10 м. При этом наблюдалась взаимосвязь между типом семьи, расстоянием и датой отбора проб; однако при наличии значимых различий численность клещей на пасеках, расположенных на расстоянии 100 м, всегда была ниже, чем на пасеках, расположенных на расстоянии 10 м. Полученные результаты позволяют предположить, что популяции Varroa регулируются ресурсами в ландшафтном масштабе: соседние семьи представляют собой репродуктивный ресурс для клещей в виде дополнительного пчелиного расплода.

1. Введение

Varroa destructor — самый вредоносный паразит европейской медоносной пчелы (Apis mellifera L.) в современном мире (Rosenkranz et al. 2010). Критическим моментом регуляции этих и любых других отношений между хозяином и паразитом является межхозяинная передача, которая происходит как по вертикали от родителей к потомству, так и по горизонтали между особями в популяции. В контексте семьи медоносной пчелы мы предполагаем, что эволюция действует преимущественно на уровне семьи (Wilson and Sober 1989; Queller and Strassmann 1998), что означает, что горизонтальная передача лучше всего понимается как действие, происходящее между семьями, а не между особями внутри семьи. Таким образом, горизонтальная передача в системе A. mellifera/V. destructor происходит через дрейф и грабеж взрослых пчёл (Sakofski and Koeniger 1988; Sakofski et al. 1990).

Дрейф возникает, когда медоносная пчела покидает одну семью и присоединяется к другой (Free 1958). Это явление широко распространено на управляемых пасеках, где семьи медоносных пчел часто располагаются рядами и в непосредственной близости друг от друга. В управляемых условиях на дрейф влияют расположение ульев, расстояние между семьями, удаленность от ветрозащитных экранов, наличие ориентиров, направление входа в семью, рельеф местности и цвет улья (Jay 1965, 1966a, b, 1968). Дрейф в конечном итоге обусловлен ошибками самонаведения, которые совершают кормящие пчёлы, возвращаясь в семью (Free 1958); однако Форферт и др. (2015) показали, что в семьях с высокой степенью заражения клещами значительно повысился уровень принятия дрейфующих пчел. Они предполагают, что увеличение числа принимаемых дрифтеров связано с ухудшением способности сторожевых пчёл оценивать прибывающих гетеросемейных фуражиров. В многочисленных исследованиях было показано, что развивающиеся медоносные пчелы, паразитированные клещами, меньше участвуют в уходе за расплодом, вентиляции улья и сборе корма (Annoscia et al. 2015), а также демонстрируют сниженную способность к самонаведению (Kralj and Fuchs 2006). Модель, рассчитанная Pfeiffer и Crailsheim (1998), предсказывает, что ульи, расположенные линейно на расстоянии 26 см друг от друга и обращенные в одну сторону, содержат до 42 ± 6 % чужих рабочих.

Высокая скорость дрейфа приводит к высокой скорости передачи клещей; в первоначально свободных от клещей семьях, ближайшие соседи которых находились на расстоянии 200 м, было зарегистрировано 75,6 клещей/семью в день (Greatti et al. 1992). Когда Сакофски и др. (1990) наблюдали за еженедельной иммиграцией клещей в течение сезона, они не обнаружили разницы в миграции клещей при размещении семей в ряду зараженных ближайших соседей или при размещении семей на расстоянии 10 м от зараженных соседей.

Фрей и Розенкранц (2014) обнаружили, что семьи, расположенные в районах с высокой плотностью семей (>300 семей в пределах дальности полета тестовых семей), имели значительно более высокую инвазию клещей в течение 3,5-месячного периода по сравнению с семьями в районе с низкой плотностью семей (50 небольших нуклеусных семей, обработанных от клещей до начала исследования). Интенсивность инвазии в семьях высокой плотности составила в среднем 462 ± 74 клеща на семью за 3,5-месячный период, в то время как в семьях низкой плотности — 126 ± 16 клещей.

Сили и Смит (Seeley and Smith, 2015) связывают реинвазию клещей и последующее увеличение численности популяции с увеличением плотности семей медоносных пчел. Семьи в их исследовании состояли из 24 ульев, окрашенных в один цвет, с входами, обращенными в одну сторону, и размещенных на расстоянии ∼1 м друг от друга на пасеках с высокой плотностью и 21-73 м друг от друга на пасеках с низкой плотностью. Семьи, которые роились на пасеках с низкой плотностью, имели более низкую численность клещей и могли поддерживать низкий уровень клещей, что привело к увеличению выживаемости в зимний период. В семьях, расположенных на пасеках с высокой плотностью, сразу после роения наблюдалось снижение численности клещей, однако их количество быстро восстанавливалось, что приводило к увеличению зимней смертности. Восстановление численности клещей в семьях с высокой плотностью было связано с притоком клещей путем заноса и грабежа из нероящихся семей на пасеке. Было обнаружено, что на пасеке с высокой плотностью заноса клещей значительно больше, чем на пасеке с низкой плотностью. Такое значительное увеличение дрейфа трутней является возможным объяснением быстрой передачи клещей между семьями на пасеке с высокой плотностью.

Фрей и др. (2011) не обнаружили существенной разницы в количестве клещей, перенесенных из сильно зараженных семей в семье, расположенные на расстоянии 1, 30, 400, 1300 или 1500 м. Количество инвазионных клещей на семью в течение 2-месячного тестового периода колебалось от 85 до 444 клещей. Авторы отмечают, что в период испытаний корма было мало, и поэтому семьи на всех расстояниях могли грабить ослабленные и разрушающиеся, сильно зараженные колонии. Этим можно объяснить относительно одинаковое количество перенесенных клещей, наблюдаемое на разных расстояниях.

Известно, что горизонтальная передача клещей происходит путем грабежа и заноса даже на значительные расстояния, и увеличение численности семей в пределах дальности полёта одной семьи усиливает численность инвазивных клещей. Эпидемиологическая теория предсказывает, что вирулентность паразита развивается до более высоких уровней в популяциях с более высоким уровнем горизонтального переноса паразита (Bull 1994; Nowak and May 1994). В отношениях V. destructor/A. mellifera увеличение численности клещей, будь то в результате горизонтальной передачи (иммиграции) или эндемического роста, связано с ростом заболеваемости и гибелью семей хозяев (Harbo 1996; Delaplane and Hood 1999; Seeley and Smith 2015). Поэтому важно изучить влияние расстояния между семьями на горизонтальную передачу Varroa не только потому, что более близкие расстояния увеличивают иммиграцию и приводят к росту популяций клещей и увеличению заболеваемости семей, но и потому, что увеличение плотности популяции хозяев, как предполагается, приводит к отбору более вирулентных штаммов паразитов.

В связи с длительной историей пчеловодства существует два варианта представлений о межсемейном расстоянии в контексте передачи клещей и вирулентности A. mellifera: существующее в естественных неуправляемых популяциях пчел и встречающееся на управляемых пасеках. Средние межсемейные расстояния в природе варьируют от 304 до 4848 м (среднее = 2326 ± SD = 1031, n = 45; получено из рис. 1, Seeley et al. 2015), в то время как на пасеках расстояния меньше на порядки; межсемейные расстояния в 1 м не являются редкостью. При таком широком диапазоне возможностей мы решили сосредоточиться на изучении и воспроизведении межсемейного расстояния до ближайшего соседа как фактора, влияющего на эмиграцию клещей и рост популяции.

В настоящем исследовании мы размещали свободные от клещей семьи на расстоянии 0, 10 или 100 м от ближайшей соседней семьи, зараженной клещами, и наблюдали за уровнем клещей и последующей численностью семей в течение сезона. Наша схема отличается от других тем, что воспроизводит межсемейное расстояние и стандартизирует условия ближайшего соседа, приближая межсемейные расстояния к реальным для естественных и управляемых ситуаций.

2. Материалы и методы

В исследовании использовались 15 пасек, каждая из которых состояла из двух семей медоносных пчел. Для каждой пары пасек случайным образом устанавливалось одно из трех межсемейных расстояний: 0, 10 или 100 м (по 5 пасек на каждом расстоянии). Пасеки располагались на расстоянии не менее 3,2 км друг от друга или от любой другой известной семьи медоносных пчёл; все они находились в пределах 24 км от г. Афины, штат Джорджия, США (33,9500° с.ш., 83,3833° з.д.). Ульи на каждой пасеке были окрашены в один цвет и стояли в одном кардинальном направлении, на одной высоте, чтобы нормализовать склонность к дрейфу в пределах пасеки.

Семьи были заложены 14 – 15 июня 2012 г. из трехфунтовых (1,4 кг) пакетов и спаренных маток, приобретенных у одного и того же поставщика. Все пакеты были практически свободны от клещей путем обработки 2,8%-ным раствором щавелевой кислоты из расчета 3,0 мл раствора на 1000 пчел по протоколу Алиано и Эллиса (2009), который, как ожидается, снижает уровень клещей на >90%. Обработку проводили через 3 дня после создания пакетов, и пчелы оставались в пакетах еще 3 дня после обработки. Пакеты размещались в стандартных 10-рамочных ульях Лангстрота с сетчатыми досками. На каждую семью приходилось по два зачервленных сота и по восемь незачервленных вощеных пластиковых рамок. В середине лета в ульи добавляли медовые сусеки, чтобы обеспечить поступление нектара. При необходимости семьи подкармливали сахарной водой в соотношении 1:1.

Одна семья из каждой пары пасек была случайным образом выбрана для получения 300 клещей (семья-донор). Инокуляции проводили 31 июля – 9 августа. Живых клещей собирали из сильно зараженных семей за пределами участка, посыпая верхние планки сахарной пудрой и собирая клещей, упавших через нижние планки экрана на белый кусок гофрированного пластика. Таким образом собирались клещи из нескольких семей, объединялись в полевых условиях, доставлялись в лабораторию и подсчитывались в когорты по 300 клещей. Клещей осторожно промывали теплой водой, чтобы удалить сахар, переносили на увлажненную фильтровальную бумагу и хранили в инкубаторе при температуре 32 °C и относительной влажности ∼40 % до момента инокуляции. Все инокуляции клещей проводились в тот же день, что и сбор клещей, и заключались в извлечении расплодной рамки из исследуемой семьи, очистке ее от взрослых пчел, укладке рамки горизонтально поперек улья и осторожном насыпании 300 клещей на область открытого расплода. Рамку оставляли в таком положении до тех пор, пока клещи не проникали в расплодные ячейки или не удерживались в них. Затем рамку осторожно возвращали в семью.

Относительное количество клещей определяли с помощью липкой сетки на нижних досках 14-19 июня, 19-22 июня, 29 июня-2 июля, 13-17 июля, 27-29 августа, 10-12 сентября, 25-27 сентября, 8-10 октября, 24-26 октября и 13-15 ноября. В статистический анализ были включены только эпизоды отбора проб с 27-29 августа по 13-15 ноября, поскольку семьи-доноры были привиты только 31 июля-9 августа; однако отбор проб до прививки доноров проводился для того, чтобы семьи были максимально свободны от клещей. Исходное среднее количество клещей, собранных во всех семьях для первого эпизода отбора проб 14-19 июня, составило 167,6 ± 31,2 (среднее ± SE). К последующему эпизоду, 19-22 июня, среднее значение снизилось до 4,1 ± 1,3. После отбора образцов 19-22 июня была проведена обработка митицидом Амитраз для дальнейшего снижения уровня зарождающегося клеща. В последующих двух сериях отбора проб, 29 июня — 2 июля и 13-17 июля, средняя численность клещей снизилась до 1,4 ± 0,4 и 0,1 ± 0,1, соответственно. При отборе проб 13-17 июля ни в одной семье не было обнаружено более одного клеща на липкой сетке. Помимо относительного подсчета липких экранов, в начале и в конце исследования определяли общую численность клещей. Для получения общей численности клещей требовалось определить количество клещей в расплоде и просуммировать их с форетическими клещами на взрослых пчелах. Количество клещей в расплоде определяли, откупоривая 100 ячеек расплода рабочих пчел и осматривая их на наличие клещей. Форетических клещей оценивали методом промывки спиртом (∼300 взрослых пчел) (Dietemann et al. (2013)).

Общая численность взрослых пчел, расплода и меда оценивалась в соответствии с разделом 4.2 в Delaplane et al. (2013). Зная общее количество взрослых пчел и общее количество расплода, мы могли оценить численность клещей в семье. Отношение количества клещей в расплоде к общему количеству клещей в каждой семьи определялось как косвенный показатель плодовитости популяции клещей, как описано в работе Harbo (1996).

Анализ численности клещей проводился с использованием смешанной модели GLIMMIX, SAS Institute 1992, с учетом межсемейного расстояния (0, 10 или 100 м), типа семьи (донор или реципиент клещей), эпизода отбора проб в качестве фиксированных эффектов и репликации пасеки в качестве случайного эффекта. Данные анализировались с помощью модели GLIMMIX, закодированной для распределения Пуассона, для учета условных остатков, свидетельствующих о наличии перекоса в данных. Тесты проводились для всех двух- и трехсторонних взаимодействий между фиксированными эффектами. Средние значения модели приведены для расстояния, типа семьи и соответствующих взаимодействий, но множественные сравнения (по Холму-Тьюки) проводились по средним значениям наименьших квадратов.

При анализе силы семей также использовалась процедура смешанной модели GLIMMIX, SAS Institute 1992, в которой в качестве фиксированных эффектов учитывались межсемейное расстояние и тип семьи. В случае популяции пчел и закрытых расплодных ячеек исходные значения этих параметров при запуске были включены как ковариаты, но впоследствии отброшены, когда они не смогли объяснить вариации в моделях.

3. Результаты

На количество сброшенных клещей существенно влияли все три главных эффекта: расстояние между семьями (F = 3,8, df = 2, 12, P = 0,05), тип семьи (донор или реципиент клещей) (F = 17,6, df = 1, 12, P = 0,001) и эпизод отбора проб (F = 54,0, df = 5120, P < 0,0001, табл. I). Кроме того, наблюдалось значимое взаимодействие между типом семьи*эпизодом отбора проб (F = 8,2, df = 5120, P < 0,0001, рис. 1), расстоянием*эпизодом отбора проб (F = 3,6, df = 10 120, P = 0,0003, рис. 2) и типом семьи*расстоянием*эпизодом отбора проб (F = 2,1, df = 10 120, P = 0,03, рис. 3).

При объединении по межсемейному расстоянию между пасеками анализ всей модели показал, что среднее количество клещей разделилось по критерию Холма-Тьюки следующим образом: пасеки 100 м < (пасеки 0 или 10 м) со средними значениями 6,0 ± 0,9 (среднее ± SE), n = 60 на пасеках 100 м; 9,4 ± 1,0, n = 60 на пасеках 10 м; и 9,2 ± 1,3 n = 60 на пасеках 0 м.

При объединении по типу семей в семьях-донорах было значительно больше клещей 11,4 ± 1,0 n = 90, чем в семьях-реципиентах 5,0 ± 0,6 n = 90.

В табл. I приведены модельные средние для численности клещей, объединенные по эпизодам отбора проб. Полученные данные показывают, что численность клещей значительно возросла за период исследования, а затем пошла на убыль в последнем эпизоде отбора проб, что характерно для популяций клещей по мере приближения зимы и сокращения производства расплода медоносных пчел.

На рис. 1 показана взаимосвязь типа семьи и эпизода отбора проб. Семьи-доноры имели значительно более высокую численность липкого клеща, чем Семьи-реципиенты, во всех эпизодах, кроме 24-26 октября.

На рис. 2 показана взаимосвязь между расстоянием между семьями и эпизодом отбора проб. Среднее количество клещей на липких экранах было значительно выше на пасеках, расположенных на расстоянии 10 м, по сравнению с пасеками, расположенными на расстоянии 100 м, как при отборе проб 25-27 сентября, так и 13-15 ноября. В остальных эпизодах различий в зависимости от расстояния не наблюдалось, как не наблюдалось и различий между эпизодами 25-27 сентября и 13-15 ноября.

На рис. 3 показана взаимосвязь между типом семеи*расстоянием*эпизодом отбора.

Для семей-доноров среднее количество клещей было значительно выше на пасеках, расположенных на расстоянии 10 м, по сравнению с пасеками, расположенными на расстоянии 100 м, в эпизодах отбора проб 25-27 сентября и 13-15 ноября. Для семей-реципиентов средняя численность клещей была значительно выше на 10-метровых пасеках по сравнению со 100-метровыми пасеками в эпизодах отбора проб 25-27 сентября и 8-10 октября. В других эпизодах отбора проб различий между расстояниями в зависимости от типа семей не наблюдалось, и закономерности не обязательно совпадали с теми эпизодами, в которых наблюдались различия.

Анализ параметров силы окончания отбора не выявил существенного влияния расстояния и типа семьи на численность взрослых пчел, закрытых расплодных ячеек, общее количество клещей на семью и процент клещей в расплоде (P ≥ 0,05). Тем не менее, в табл. II приведены натуральные средние и n для каждого параметра силы, сгруппированные по расстоянию между семьями.

4 Обсуждение

Полученные нами результаты дополняют растущую базу данных о том, что пространственная структура сообществ медоносных пчел, в частности межсемейное расстояние, существенно влияет на численность клещей Varroa в семьях. Варьируя и воспроизводя межсемейное расстояние на нескольких пасеках, мы смогли выявить влияние ближайшей соседней семьи-источника клещей на передачу клещей незараженным семьям. Относительную численность клещей измеряли в течение 4 месяцев, чтобы наблюдать и сравнивать изменения численности клещей на разных расстояниях с течением времени.

Численность клещей постоянно возрастала с 27-29 августа по 24-26 октября, а затем значительно снизилась в период 13-15 ноября (табл. I). Этот результат является предсказуемым следствием того, что рост численности клещей частично регулируется сезонной доступностью пчелиного расплода (Fries et al. 1994; Calis et al. 1999; Vetharaniam 2012).

Тенденция к увеличению численности клещей была сходной как в семьях-донорах, так и в семьях-реципиентах, причем в семьях-реципиентах она была значительно и предсказуемо ниже во всех эпизодах отбора проб, кроме одного (рис. 1). При объединении семей-доноров клещей было значительно больше, чем семей-реципиентов (см. раздел 3).

Мы не можем определить, был ли рост численности клещей с течением времени вызван дрейфом, эндемическим размножением клещей или сочетанием этих двух факторов, но то, что общий уровень клещей был значительно ниже на 100-метровых пасеках по сравнению с 10-метровыми, позволяет предположить, что дрейф играет значительную роль. Такая интерпретация подтверждается предыдущими исследованиями, показывающими, что увеличение горизонтальной передачи напрямую коррелирует с увеличением дрейфа, вызванного более высокой плотностью семей и меньшими межсемейными расстояниями (Sakofski and Koeniger 1988; Sakofski et al. 1990; Sakofski 1991; Frey et al. 2011; Seeley and Smith 2015). При анализе взаимодействия (рис. 2) пасеки, сгруппированные по эпизодам отбора проб, различались в зависимости от расстояния. Однако в те даты, когда наблюдались значимые различия, на 100-метровых пасеках всегда было меньше клещей, чем на 10-метровых, а 0-метровые пасеки занимали промежуточное положение. По-видимому, межсемейные расстояния 0 и 10 м были биологически неразличимы с точки зрения дрейфа пчел и передачи клещей, и мы не можем предложить биологического предположения, почему пасеки 0 м взаимодействовали как промежуточные.

Последовательность, когда на 100-метровых пасеках клещей меньше, чем на 10-метровых, сохраняется и при трехстороннем взаимодействии расстояние*тип семьи-донора*эпизод выборки (рис. 3). Постоянство более низкой численности клещей на 100-метровых пасеках свидетельствует о наличии биологически значимого порога. Этот вывод согласуется с данными для сравнительно больших межсемейных расстояний, встречающихся в природе (диапазон = 304-4848 м, см. раздел 1, Seeley et al. 2015).

Мы ожидали, что влияние на численность клещей в семьях-реципиентах на разных межсемейных расстояниях будет обусловлено различной скоростью горизонтальной передачи клещей, однако различия между семьями-донорами оказались неожиданными. Более того, в семьях-донорах наблюдалась схожая динамика численности клещей, характерная для семей-реципиентов (рис. 3). Одна из гипотез, объясняющих более высокую численность клещей в сеьмьях-донорах на пасеках, расположенных на более близком расстоянии друг от друга, предполагает, что конкуренция за личинок-хозяев на таких пасеках менее острая, чем на пасеках с семьями, расположенными на расстоянии 100 м от ближайшего соседа. Усиление горизонтальной передачи позволило клещам быстрее освоить расплод в близлежащих и относительно свободных от клещей семьях-реципиентах. Действительно, важным компонентом, регулирующим рост численности клещей семьи, является доступность расплода медоносных пчел (Calis et al. 1999). Полученные нами результаты позволяют предположить, что данная модель внутрисемейной популяции клещей может быть расширена до уровня сообщества семей в ландшафтном масштабе.

Как показано в табл. II, мы не обнаружили влияния межсемейного расстояния между пасеками на многочисленные косвенные показатели приспособленности семей. Этот результат, скорее всего, является артефактом относительно короткого временного масштаба исследования: семьи медоносных пчел с низкой начальной численностью клещей не проявляют пагубных последствий заражения клещами в умеренных широтах, таких как Джорджия (США), по крайней мере до двух сезонов нерегулируемого роста (Calis et al. 1999). Благодаря использованию семей, которые были практически свободны от клещей на начальном этапе, даже семьи-доноры, засеянные 300 взрослыми самками клещей, не достигли экономического порога обработки 59-187 клещей на 24 ч липкой пленки, установленного Делапланом и Худом (1999) для американского Юго-Востока и позднее подтвержденного Делапланом и др. (2010).

Однако тесная связь между ростом популяции клещей и увеличением заболеваемости семей твердо установлена (Harbo 1996; Delaplane and Hood 1999; Delaplane et al. 2010), а снижение численности паразитических клещей Varroa на уровне пасеки при увеличении межсемейного расстояния соответствует эпидемиологической теории, предсказывающей снижение передачи паразитов и их вирулентности при уменьшении плотности хозяев.

Ссылки

• (Bull 1994; Nowak and May 1994; Lipsitch et al. 1996; Fries and Camazine 2001; Schmid-Hempel 2011).
• Алиано, Н.П., Эллис, М.Д. (2009) Оксалиновая кислота: перспективный инструмент для снижения численности клещей Варроа у пакетных пчел. Exp. Appl. Acarol. 48(4), 303-309
• Annoscia, D., Del Piccolo, F., Covre, F., Nazzi, F. (2015) Заражение клещами во время развития изменяет поведение взрослых медоносных пчел в улье. Apidologie 46(3), 306-314
• Bull, J.J. (1994) Perspective — Virulence. Эволюция 48(5), 1423-1437
• Calis, J.N.M., Fries, I., Ryrie, S.C. (1999) Популяционное моделирование Varroa jacobsoni Oud. Apidologie 30(2-3), 111-124
• Delaplane, K.S., Hood, W.M. (1999) Экономический порог для Varroa jacobsoni Oud. на юго-востоке США. Apidologie 30(5), 383-395
• Delaplane, K.S., Ellis, J.D., Hood, W.M. (2010) Тест на взаимодействие между Varroa destructor (Acari: Varroidae) и Aethina tumida (Coleoptera: Nitidulidae) в колониях медоносных пчел (Hymenoptera: Apidae). Ann. Entomol. Soc. Am. 103(5), 711-715
• Delaplane, K.S., van der Steen, J., Guzman, E. (2013) Standard methods for estimating strength parameters of Apis mellifera colonies. J. Apic. Res. 51(5). doi:10.3896/IBRA.1.51.5
• Dietemann, V., Nazzi, F., Martin, S.J., Anderson, D.L., Locke, B., Delaplane, K.S., Wauquiez, Q., Tannahill, C., Frey, E., Ziegelmann, B. (2013) Standard methods for varroa research. J. Apic. Res. 52(1), 1-54
• Forfert, N., Natsopoulou, M.E., Frey, E., Rosenkranz, P., Paxton, R.J., et al. (2015) Parasites and pathogens of the honeybee (Apis mellifera) and their influence on inter-colonial transmission. PLoS One 10(10), e0140337
• Фри, Дж. (1958) Дрейф медоносных пчел. J. Agric. Sci. 51(3), 294-306
• Frey, E., Rosenkranz, P. (2014) Скорость осенней инвазии Varroa destructor (Mesostigmata: Varroidae) в колонии медоносных пчел (Hymenoptera: Apidae) и связанное с этим увеличение численности клещей. J. Econ. Entomol. 107(2), 508-515
• Frey, E., Schnell, H., Rosenkranz, P. (2011) Инвазия клещей Varroa destructor в колонии медоносных пчел без клещей в контролируемых условиях военного полигона. J. Apic. Res. 50(2), 138-144
• Fries, I., Camazine, S. (2001) Последствия горизонтальной и вертикальной передачи патогенов для эпидемиологии медоносных пчел. Apidologie 32(3), 199-214
• Fries, I., Camazine, S., Sneyd, J. (1994) Динамика популяции Varroa jocobsoni: модель и обзор. Мир пчел 75(1), 5-28
• Greatti, M., Milani, N., Nazzi, F. (1992) Повторное заражение пасеки, обработанной акарицидами, Varroa jacobsoni Oud. Exp. Appl. Acarol. 16(4), 279-286
• Harbo, J. (1996) Оценка колоний медоносных пчел на устойчивость к Varroa jacobsoni. BeeScience 4, 100-105
• Jay, S. (1965) Дрейф медоносных пчел на коммерческих пасеках. I. Влияние различных факторов окружающей среды. J. Apic. Res. 4(3), 167-175
• Джей, С. (1966a) Дрейф меда на коммерческих пасеках. II. Влияние различных факторов при расположении ульев в ряд. J. Apic. Res. 5(2), 103-112
• Джей, С. (1966b) Дрейф медоносных пчел на коммерческих пасеках. III. Влияние планировки пасеки. J. Apic. Res 5(3), 137-148
• Джей, С. (1968) Дрейф медоносных пчел на коммерческих пасеках. IV. Дальнейшие исследования влияния планировки пасеки. J. Apic. Res 7(1), 37-44
• Kralj, J., Fuchs, S. (2006) Паразитические клещи Varroa destructor влияют на продолжительность полета и способность к самонаведению зараженных фуражиров Apis mellifera. Apidologie 37(5), 577-587
• Lipsitch, M., Siller, S., Nowak, M. (1996) The evolution of virulence in pathogens with veritical and horizontal transmission. Эволюция 50(5), 1729-1741
• Nowak, M.A., May, R.M. (1994) Superinfection and the evolution of parasite virulence. Proc. Royal Soc. B 255(1342), 81-89
• Pfeiffer, K., Crailsheim, K. (1998) Дрейф медоносных пчел. Insectes Soc. 45(2), 151-167
• Queller, D.C., Strassmann, J.E. (1998) Kin selection and social insects. BioScience 48(3), 165-175
• Rosenkranz, P., Aumeier, P., Ziegelmann, B. (2010) Biology and control of Varroa destructor. J. Invertebr. Pathol. 103, S96-S119
• Sakofski, F. (1991) Количественные исследования по переносу Varroa jacobsoni Oud. Последние исследования в области патологии пчел. Int. symposium of the Int. Fed. of Beekeepers Assoc., Gent (Belgium), 5-7 Sep 1990
• Сакофски, Ф., Кенигер, Н. (1988) Естественная передача Varroa jacobsoni среди колоний медоносных пчел осенью. Eur. Res. on Varroatosis Control (Cavalloro R, ed), Balkema, Rotte