Peter Neumann
Tjeerd Blacquière
Текст статьи на английском языке в pdf
Аннотация
Недавно произошедшие крупные потери колоний управляемых медоносных пчел Apis mellifera в глобальном масштабе привели к многочисленным исследованиям, направленным на выявление механизмов, лежащих в их основе. Было выявлено множество факторов, действующих по отдельности и/или в сочетании друг с другом, начиная от патогенов, переизбытка питания и заканчивая пестицидами. Однако роль пчеловодства в ограничении естественного отбора практически не учитывается. Это очень прискорбно, поскольку медоносные пчелы в большей степени подвержены воздействию стрессовых факторов окружающей среды по сравнению с другими видами домашнего скота, и управление ими может серьезно подорвать здоровье пчёл. Здесь мы кратко рассмотрим пчеловодческие факторы, влияющие на здоровье пчёл, и остановимся на тех из них, которые, скорее всего, препятствуют естественному отбору, что открывает широкие возможности для эволюционного применения в полевой практике. Несмотря на интенсивную селекцию в течение столетий, естественный отбор, как оказалось, имеет гораздо большее значение для здоровья управляемых колоний A. mellifera, чем считалось ранее. Мы пришли к выводу, что устойчивые решения для пчеловодческого сектора могут быть достигнуты только путем использования преимуществ естественного отбора, а не путем попыток его ограничения.
Мы пришли к выводу, что устойчивые решения для пчеловодческого сектора могут быть достигнуты только путем использования преимуществ естественного отбора, а не путем попыток его ограничения.
ВВЕДЕНИЕ
Западная медоносная пчела, Apis mellifera, является одним из наиболее экономически значимых насекомых, обеспечивая необходимые услуги опыления для продовольственной безопасности человека, а также ценные продукты ульев для пчеловодческого сектора (Klein et al., 2007; Morse & Calderone, 2000). Поэтому крупные потери управляемых колоний A. mellifera в глобальном масштабе (например, vanEngelsdorp & Meixner, 2010; vanEngelsdorp, Hayes Jr, Underwood, Caron, & Pettis 2011; Neumann & Carreck, 2010; Pirk, Human, Crewe, & vanEngelsdorp, 2014) привели к появлению множества национальных и международных исследований, направленных на выявление основных механизмов (Moritz et al., 2010; Potts et al., 2011; Vanbergen et al., 2012; и многие другие). Было выявлено множество факторов, действующих по отдельности и/или в сочетании друг с другом, начиная от патогенов, избыточного питания и заканчивая пестицидами (обзор см. в Potts et al., 2010). Однако роли сельского хозяйства как ещё одного стрессора уделяется гораздо меньше внимания, хотя его управление может серьезно подорвать здоровье пчел. В частности, до сих пор полностью игнорировалась роль общепринятой практики пчеловодства в ограничении естественного отбора как потенциального основного фактора, определяющего здоровье управляемых медоносных пчел. Это удивительно, поскольку хорошо известно, что медоносные пчелы в большей степени подвержены воздействию стрессовых факторов окружающей среды по сравнению с другими видами домашнего скота. Поскольку естественный отбор является ключевым механизмом эволюции, он позволит любому поголовью управляемых медоносных пчел, независимо от среды обитания (агроэкосистемы, заповедники и т.д.) и/или генетического фона (эндемичные, завезенные, «чистые» селекционные линии, гибриды. Хотя одомашнивание по определению всегда мешает естественному отбору, а пчеловодческий отбор существует уже десятилетия, если не столетия (Crane, 1999), мы утверждаем, что вмешательство пчеловодства в естественный отбор в сочетании с глобализацией индустриального сельского хозяйства, возможно, достигло уровня, при котором неизбежны плохие последствия на уровне колонии. Подобные негативные последствия уже неоднократно отмечались в популяциях управляемых медоносных пчел (см. обзорvan Engelsdorp & Meixner, 2010), однако роль естественного отбора в этом вопросе не рассматривалась. Несмотря на то, что сравнение с историческими массивами данных, как известно, затруднено, похоже, что факторы, подрывающие здоровье управляемых медоносных пчёл, достигли более высокого уровня по сравнению с прошлым (инвазивные вредители, переносчики вирусов, профилактическое применение пестицидов, голодание и т.д., обзор Potts et al., 2010). Действительно, данные глобальных стандартизированных исследований сети COLOSS за последние 8 лет (www.coloss.org) свидетельствуют о неустойчиво высоких потерях во многих регионах мира. Поэтому здесь мы кратко рассмотрим пчеловодческие факторы, определяющие здоровье медоносной пчелы, и остановимся на тех из них, которые, вероятно, препятствуют естественному отбору (рис. 1), что открывает широкие возможности для эволюционного применения в полевой практике.
Очевидно, что пчеловод является наиболее важным (многофакторным) фактором, определяющим здоровье управляемых медоносных пчел. Действительно, пчеловоды играют ключевую роль в распространении, диагностике и борьбе с новыми и уже существующими заболеваниями (Mutinelli, 2011; Neumann, Pettis, & Schäfer, 2016; Rosenkranz, Aumeier, & Ziegelmann, 2010), например, обработка против эктопаразитических клещей Varroa destructor (Rosenkranz et al. ), не только препятствует коэволюции хозяина и паразита, но и увеличивает воздействие пестицидов, что может негативно сказаться на здоровье колонии (Boncristiani et al., 2012). В целом высокая плотность колоний на пасеках способствует передаче и воздействию болезней (Seeley& Smith, 2015), а большие ульи по сравнению с естественными гнездами могут также оказывать пагубное влияние на выживаемость колоний (Loftus, Smith, &Seeley, 2016). Во время плановых проверок колоний пчеловоды часто нарушают естественную прополисную оболочку колоний, что может подорвать социальный иммунитет (Simone-Finstrom, Evans, & Spivak, 2009). Пчеловодство также регулирует питание пчел, например, размещая стационарные пасеки в районах с плохими кормами или выбирая корма для пчёл при мигрирующем пчеловодстве. Чередование потоков меда/пыльцы с периодами плохого корма действительно является вызовом для колоний, чтобы адаптироваться к нормальной сезонности (Bretagnolle & Gaba, 2015) и может повлиять на устойчивость к болезням. Замена разнообразных медовых запасов водой с низким содержанием сахара также может сказаться на здоровье (Erler, Denner, Bobis, Forsgren, & Moritz, 2014; Wheeler & Robinson, 2014), а несвоевременное и/или недостаточное кормление истощенных мёдом колоний на зимовке является очевидной основной причиной смертности (vanEngelsdorp et al., 2011). Наконец, из-за потенциальной роли эндосимбионтов и всего ассоциированного микробиома медоносных пчел (Aebi & Neumann, 2011; Engel et al., 2016) обработка колоний акарицидами (Kakumanu, Reeves, Anderson, Rodrigues, & Williams, 2016), антибиотиками и даже подкормка сахаром могут нарушить естественную динамику численности таких ассоциированных прокариот. Все эти факторы в прошлом привлекали внимание к улучшению здоровья пчел. Однако ограничение естественного отбора пчеловодами до сих пор игнорировалось в качестве мер по снижению риска.
Хотя обработка против болезней полезна, она, тем не менее, препятствует естественному отбору на повышение устойчивости и толерантности хозяина (Fries &Bommarco, 2007; Råberg, Graham, & Read, 2009). В частности, распространенная практика удаления трутневого расплода для борьбы с V. destructor (Rosenkranz et al., 2010), по сути, кастрирует колонии, тем самым препятствуя распространению генов хорошо адаптированных особей в популяции. Это представляется важным, поскольку последние данные свидетельствуют о значительной локальной адаптации медоносных пчел, повышающей выживаемость колоний (Büchler et al., 2014) и снижающей патогенную нагрузку (Francis et al., 2014). В этом отношении ситуация в Европе отличается от тех регионов, куда были завезены европейские медоносные пчелы. Действительно, в Европе можно выделить несколько местных подвидов, используя морфометрические и генетические модели (Miguel, Iriondo, Garnery, Sheppard, & Estonba, 2007; Miguel et al., 2011; Ruttner, 1988). Конкуренция интродуцированных медоносных пчел с такими эндемичными медоносными пчелами и другими опылителями вполне вероятна (см. обзор Moritz, Härtel, & Neumann, 2005), но это не является предметом рассмотрения в данной статье. Действительно, мы здесь говорим о естественном отборе и управляемом здоровье медоносной пчелы, а не о сохранении исчезающих подвидов медоносной пчелы. Очевидно, что каждый подвид медоносной пчелы заслуживает защиты в своих собственных правах, и наиболее вероятны местные адаптации (например, эндемичная A. m. mellifera во Франции, Strange, Garnery, & Sheppard, 2007). Мы не можем и не хотим ставить под сомнение эту очевидную природоохранную проблему, тем более что адаптированные признаки эндемичных подвидов могут быть утрачены в результате интрогрессии чужеродных (Meixner et al., 2010). Однако вполне оправданные усилия по охране природы (в основном в Европе) и наше предложение использовать преимущества естественного отбора для оздоровления управляемых колоний медоносных пчёл в глобальном масштабе — это, по сути, две разные вещи. Для функциональной глобальной пчелокультуры здоровье каждой конкретной колонии, по-видимому, имеет большее значение, чем усилия по сохранению отдельных подвидов в Европе или где-либо еще. Это особенно актуально, поскольку в настоящее время управляемых колоний европейских медоносных пчел за пределами Европы больше, чем в самой Европе (данные ФАО: http://faostat.fao.org/). Например, восприимчивость к инфекции эндопаразитической микроспоридии Nosema ceranae не связана с таксоном медоносной пчелы, а является результатом вариабельности между колониями, и эти различия, вероятно, связаны с генетическими вариациями (Fontbonne et al, Эти взаимодействия между генотипом и средой, включая иммуноприминг яиц матки в ответ на патогены в улье (Salmela, Amdam, & Freitak, 2015), регулярно и постоянно нарушаются при перемещении маток или колоний на большие расстояния, например, из Южной Италии в Финляндию в рамках международной пчеловодческой торговли. Действительно, промышленное производство десятков тысяч маток в год, которые сегодня экспортируются в континентальном и даже глобальном масштабе (Lodesani & Costa, 2003), явно препятствует любым локальным адаптациям. Поэтому «мыслить глобально, но размножаться локально» представляется адекватным предложением для заводчиков медоносных пчел, позволяющим использовать преимущества естественного отбора и способствовать развитию местных адаптаций. При искусственном осеменении заводчики выбирают трутней (= самцов половых клеток) подходящего возраста, которые, очевидно, еще не добрались до мест скопления трутней и, возможно, не обладают полным репродуктивным потенциалом. На изолированных пасеках имеется лишь несколько колоний трутней-производителей, которые часто возглавляются сестринскими царицами, что явно ограничивает весь потенциал высокополиандровой системы спаривания медоносных пчел для создания подсемейств с большим генотипическим разнообразием и соответствующими производными преимуществами (Oldroyd & Fewell, 2007; Mattila & Seeley, 2007; Tarpy, vanEngelsdorp, & Pettis, 2013). Равное количество спариваний диких и управляемых маток (Tarpy, Delaney, & Seeley, 2015) позволяет предположить, что система эволюционировала для обеспечения оптимального генетического разнообразия колоний, но не сможет обеспечить его при более близком генетическом сходстве трутней и сокращении числа спариваний. Недавнее исследование показало, что колонии медоносной пчелы, в которых искусственно (30 или 60 спариваний) был достигнут гиперполиандроз, улучшили свои показатели (Delaplane, Pietravalle, Brown и Budge (2015)), что позволяет предположить, что генетическое разнообразие A. mellifera уже утрачено, и, следовательно, пары трутней могут быть слишком генетически схожими к настоящему времени.
Формирование стабильных отношений между хозяином и паразитом происходит при вертикальной передаче паразита (Fries & Camazine, 2001) и маловероятно, когда преобладает горизонтальная передача (Schmid-Hempel, 2011). Действительно, известно, что переход от вертикальной к горизонтальной передаче повышает вирулентность патогена (Woolhouse, Haydon, & Antia, 2005). Однако общепринятая практика коммерческого пчеловодства в большинстве стран, когда колонии регулярно перевоспитываются раз в год или раз в 2 года, ограничивает весь адаптивный потенциал вертикальной передачи. После переквалификации паразиты сталкиваются не только с совершенно новым генотипом матки, но и с новыми генотипами трутней, с которыми спаривались матки (при условии естественного спаривания маток на пасеке и неродственных источников трутней и маток). Это может привести к переходу от вертикальной к горизонтальной передаче инфекции с соответствующими последствиями для вирулентности паразитов медоносной пчелы. Коммерческие селекционеры ведут отбор против роения, защитного поведения и использования прополиса, тем самым, вероятно, подрывая защиту колонии и социальный иммунитет (Meunier, 2015). Действительно, в Африке, где большинство колоний медоносных пчел не содержатся человеком и где пчеловоды в основном занимаются побочным хозяйством, не вмешиваясь в естественное роение, выращивание маток и т.д., практически не разводимые местные подвиды имеют меньше желательных пчеловодных признаков, но превосходят европейские по здоровью (Pirk, Strauss, Yusuf, Démares, & Human, 2016). Это подтверждает предположение о наличии компромиссного сценария между желаемыми коммерческими признаками и здоровьем пчел. В частности, отказ маток является одной из наиболее упоминаемых причин потерь медоносных пчел (vanEngelsdorp et al., 2011; Pettis, Rice, Joselow, vanEngelsdorp, & Chaimanee, 2016) и может быть также связан с размножением, поскольку размножающиеся матки обычно игнорируют выбор колоний и выбирают личинок по признаку подходящего возраста. Естественный репродуктивный цикл колонии, включая гормональные и пищевые аспекты, определяет время и развитие трутней и новых маток и часто лежит вне временного окна для коммерческого выращивания маток. Кроме того, при экстренном выращивании маток выбор пчел не является случайным, а в качестве маток чаще всего оказываются редкие для рабочей силы подсемейства (Moritzet al., 2005). Поскольку такие маточные подсемейства встречаются редко, выбор личинок человеком только на основе соответствующего возраста, скорее всего, будет упущен, и пчелы получат лишь неоптимальный выбор. Более того, селекция на устойчивость к V.destructor в течение >20 лет так и не привела к выживанию необработанных колоний, однако естественный отбор неоднократно давал результат (Locke, 2016; Rosenkranz et al., 2010), что позволяет предположить, что селекционеры должны выбирать признаки, которым благоприятствует естественный отбор. Это указывает на фундаментальные концептуальные недостатки как в коммерческом разведении пчелиных маток, так и в селекции. Поскольку фитнес колонии медоносной пчелы, очевидно, определяется количеством выживших роев, а также количеством успешно спаривающихся трутней (все остальные признаки являются лишь маркерами фитнеса), то отбор пчеловодами колоний с низкой склонностью к роению и удаление трутней, в основном для борьбы с клещами V. destructor, вероятно, остаются ключевыми факторами ограничения естественного отбора. Для проверки наших утверждений существует множество направлений исследований, основанных на гипотезах. Например, возможную роль неоптимального выбора маток-воспитательниц в возникновении недавних проблем, связанных с маточниками (vanEngelsdorpet al., 2011; Pettis et al., 2016), можно изучить, сравнив производительность маток медоносных пчел, выбранных самими пчелами, с привитыми матками в популяциях, где сохраняется значительное генетическое разнообразие (например, в Африке). Аналогичным образом, учитывая, что естественный отбор играет ключевую роль в выживании смертельно опасных клещей V. destructor, знаменитый «эксперимент Бонда» (Locke & Fries, 2011), проводимый в других странах, почти всегда должен приводить к появлению хотя бы нескольких выживших колоний.
Выводы
Очевидно, что учёт естественного отбора не решит всех проблем пчеловодства, но, напротив, мы считаем его одним из главных вопросов на сегодняшний день. Поскольку естественный отбор — это дифференцированное выживание и размножение особей, обусловленное различиями в фенотипе, будущие усилия по улучшению здоровья управляемых медоносных пчёл должны учитывать центральную роль пчеловодства в ограничении естественного отбора и ухудшении здоровья колоний путем приспособленного содержания и разведения местных пчел. Здесь открываются большие возможности для пчеловодства в некоторых странах, где экономические ограничения уже не являются ведущими, поскольку пчеловодство превратилось в отрасль хобби, а разрозненные и небольшие пасеки являются правилом. Устойчивые решения для пчеловодческого сектора могут быть достигнуты только при использовании преимуществ естественного отбора, а не при попытках его ограничения.