Полный текст статьи на английском языке
Мелисса Одди, Ральф Бюхлер, Бьорн Дале, Марин Ковачич, Ив Ле Конте, Барбара Лок, Йоахим Р. де Миранда, Фанни Монде и Петер Нойманн
Аннотация
В эусоциальных колониях насекомых сородичи кооперируются для борьбы с паразитами, что называется социальным иммунитетом. Однако у западных медоносных пчел (Apis mellifera) социальный иммунитет не сработал, когда эктопаразитический клещ Varroa destructor сменил хозяев с восточных медоносных пчел (Apis cerana). С тех пор этот клещ стал наиболее серьезной угрозой для A. mellifera во всем мире. Несмотря на это, известно, что некоторые изолированные популяции A. mellifera выживают в условиях инвазии благодаря естественному отбору, в основном подавляя размножение клещей, однако механизмы, лежащие в основе этого, изучены недостаточно. Здесь мы показываем, что в четырех популяциях A. mellifera, выживших после нашествия V. destructor, быстро и независимо эволюционировал экономически эффективный социальный механизм иммунитета. Рабочие пчелы всех четырех «выживших» популяций чаще откупоривали/закупоривали ячейки с расплодом и эффективнее выбирали зараженные клещами ячейки, чем рабочие в местных восприимчивых колониях. Прямые эксперименты подтвердили способность откупоривания/закупоривания снижать репродуктивный успех клещей без ущерба для сородичей. Полученные нами результаты убедительно свидетельствуют о том, что медоносные пчелы могут преодолевать экзотических паразитов с помощью простых качественных и количественных адаптивных сдвигов в поведении. Благодаря быстрой параллельной эволюции в четырех популяциях хозяев это, по-видимому, является ключевым механизмом, объясняющим выживание зараженных клещами колоний.
Введение
Эусоциальные колонии насекомых можно рассматривать как суперорганизмы, в которых взаимодействующие особи перекрывающихся поколений аналогичны клеткам многоклеточного организма. Такое сотрудничество включает в себя репродуктивное разделение труда, уход за выводком и защиту от паразитов посредством социального иммунитета. Социальный иммунитет включает в себя те поведенческие, физиологические или организационные особенности, которые улучшают здоровье колонии, независимо от их последствий для здоровья отдельных пчел. Это успешная стратегия, способствовавшая эволюции социальности у многих видов насекомых , поскольку жертвоприношение и удаление зараженных особей из колонии заставляет паразита хеджировать свою вирулентность путем снижения репродуктивного успеха или передачи патогенов и, таким образом, строить более коадаптивные отношения с хозяином. Таким образом, для хозяина преимущества социального иммунитета на уровне колонии обычно перевешивают затраты в виде потерянных особей, особенно в случае хорошо укоренившихся и адаптировавшихся патогенов. Однако для того, чтобы выжить при появлении нового паразита, хозяину может потребоваться перестройка индивидуальной и социальной защиты. Сила социального иммунитета такова, что эта перекалибровка может быть достигнута быстро, за счет простых изменений в поведенческих моделях, благотворное влияние которых усиливается благодаря социальной структуре и обороту популяции. Возможно, подобная динамика сыграла свою роль в случае с эктопаразитическим клещом Varroa destructor, который в течение последнего столетия сменил хозяев с восточной медоносной пчелы (Apis cerana) на западную (Apis mellifera). В настоящее время этот клещ практически повсеместно распространен в популяциях A. mellifera во всем мире, и хотя известно, что гибриды африканской медоносной пчелы (A. m. scutellata) устойчивы к нему, он является основной биологической причиной гибели колоний европейских медоносных пчел во всем мире. Это драматическое воздействие вызывается в основном вирусами, передаваемыми клещами, наиболее разрушительными из которых являются разновидности вируса деформации крыльев (DWV), которые увеличивают зимнюю смертность пчел и могут привести к гибели колоний примерно за два года. Тем не менее, недавно было обнаружено, что некоторые популяции европейских медоносных пчел в регионах с положительной реакцией на V. destructor выживают после заражения клещами естественным путем без лечения в течение более 17 лет. Эти популяции (которые в дальнейшем будут называться «выжившими», т.е. пережившими заражение V. destructor без обработки) произошли от изначально восприимчивых к клещу особей и в течение нескольких поколений достигли выживаемости. Известно, что регулярные обработки пчеловодами ограничивают естественный отбор медоносных пчел, а поскольку V. destructor — недавняя инвазия, это свидетельствует о быстрой адаптации хозяина во всех этих популяциях практически одновременно. Предыдущие исследования показали, что репродуктивный успех клещей в этих популяциях снижается до уровня, позволяющего выживать колониям. Однако в настоящее время нет четкого ответа на вопрос о причинах снижения размножения клещей в таких выживших популяциях пчел, будь то адаптированные к естественным условиям или селекционированные.
Социальный иммунитет может воздействовать на клещей на двух стадиях: когда они бродят, активно питаясь взрослыми пчелами, или во время репродуктивной фазы, когда они запечатаны в ячейках расплода хозяина. Взрослые рабочие удаляют клещей с себя и/или гнездовых товарищей с помощью груминга, и было показано, что повышенный уровень груминга снижает зараженность клещами у A. mellifera. Однако в популяциях медоносных пчел, выживших в естественных условиях и исследованных к настоящему времени, он выражен с низкой частотой и не способствует снижению репродуктивного успеха клещей. Социальный иммунитет, направленный на удаление расплода (рис. 1), включает удаление зараженного клещами расплода с заметным уклоном в сторону клеток с размножающимися клещами — поведение, определяемое как чувствительная к варроа гигиена (ЧГВ). Это может снизить уровень инвазии за счет уменьшения доли успешно размножающихся клещей в колонии. Однако удаление расплода из колонии возможно только до определенного момента, при условии, что колония обладает достаточными ресурсами для его замены. Если потери рабочих происходят быстрее, чем их замена, колония входит в отрицательную спираль и становится терминальной. Даже небольшие потери могут повлиять на конкурентоспособность. Естественный отбор с большей вероятностью предпочтет менее затратное решение, поскольку оно снизит риск смертности и повысит конкурентоспособность колонии. Поскольку V. destructor чувствителен к тонким изменениям кайромонов, выделяемых хозяином, температуры и влажности, простое вскрытие расплодных ячеек может оказаться достаточным для нарушения размножения клещей. Такое откупоривание запечатанных расплодных ячеек без их удаления с последующим их перезакрытием (recapping, рис. 1) характерно для всех популяций медоносных пчел, где оно было специально исследовано, и не требует больших затрат для колонии, поскольку при этом не жертвуется расплод. Видеозаписи подтверждают поведение по откупориванию (рис. 1d) и перезакупориванию (рис. 1e), а также следы, оставляемые на крышке ячейки (рис. 1f). Возможная связь между откупориванием и снижением репродуктивного успеха клещей была отмечена в популяции, выведенной для VSH. Однако наличие и потенциальное влияние укупорки на репродуктивный успех клещей еще не изучалось в тех популяциях медоносных пчел, которые выживают после заражения клещами в результате естественного отбора. Если укупорка повышает приспособленность колоний медоносных пчел за счет снижения репродуктивного успеха клещей, то можно ожидать адаптивных различий в этом поведении в выживших популяциях, подвергшихся естественному отбору: более частое укупоривание и более прицельное уничтожение зараженных клещами клеток по сравнению с симпатричными восприимчивыми контрольными популяциями.
В данном исследовании мы изучили частоту повторного вскрытия ячеек, избирательность отбора зараженных клещами ячеек и влияние этого процесса на долю успешно размножающихся клещей в четырех естественно выживших популяциях медоносных пчел: двух во Франции, одной в Норвегии и одной в Швеции, в сравнении с местными неадаптированными популяциями пчел. Ячейки вскрывали и регистрировали их содержимое, включая стадии развития куколок медоносных пчел и всех клещей. Количество зараженных/открытых ячеек в каждой популяции было следующим: Франция-Авиньон (686/23 362); Франция-Сартэ (726/20 954); Норвегия (833/3 430); Швеция (116/868). Известно, что рабочие пчелы, отворачивающие маточники, нацеливаются на зараженные ячейки с размножающимися клещами. Это вносит погрешность в отбор, когда ячейки с нерепродуктивными клещами игнорируются (не откупориваются). Чтобы учесть эту потенциальную предвзятость пчел, мы дополнили исследования по переоткрытию естественно выживших популяций экспериментом по искусственному переоткрытию (29 образцов расплода с 1905 одиночными зараженными ячейками, 769 незакрытыми ячейками и 1136 контрольными ячейками). Цель эксперимента заключалась в изучении прямого влияния откупоривания ячеек на репродуктивный успех клещей без какой-либо селекции со стороны взрослых пчел, что позволило дополнить корреляционное исследование проверкой причинно-следственной связи между откупориванием и механизмом снижения репродуктивного успеха клещей.